Photosynthesis from stolen chloroplasts can support sea slug reproductive fitness

Some sea slugs are able to steal functional chloroplasts (kleptoplasts) from their algal food sources, but the role and relevance of photosynthesis to the animal host remain controversial. While some researchers claim that kleptoplasts are slowly digestible ‘snacks’, others advocate that they enhance the overall fitness of sea slugs much more profoundly. Our analysis shows light-dependent incorporation of 13C and 15N in the albumen gland and gonadal follicles of the sea slug Elysia timida, representing translocation of photosynthates to kleptoplast-free reproductive organs. Long-chain polyunsaturated fatty acids with reported roles in reproduction were produced in the sea slug cells using labelled precursors translocated from the kleptoplasts. Finally, we report reduced fecundity of E. timida by limiting kleptoplast photosynthesis. The present study indicates that photosynthesis enhances the reproductive fitness of kleptoplast-bearing sea slugs, confirming the biological relevance of this remarkable association between a metazoan and an algal-derived organelle.

Certaines limaces de mer sont capables de voler des chloroplastes fonctionnels (kleptoplastes) dans leurs sources de nourriture algales, mais le rôle et la pertinence de la photosynthèse pour l'animal hôte restent controversés. Alors que certains chercheurs affirment que les kleptoplastes constituent des réserves lentement digérées, d'autres soutiennent qu'ils améliorent la condition physique globale des limaces de mer de manière beaucoup plus profonde. Notre analyse montre une incorporation dépendante de la lumière de 13C et 15N dans la glande albumine et les follicules gonadiques de la limace de mer Elysia timida, ce qui représente une translocation des produits de la photosynthèse vers les organes reproducteurs dépourvus de kleptoplastes. Des acides gras polyinsaturés à longue chaîne, dont le rôle dans la reproduction a été rapporté, ont été produits dans les cellules de la limace de mer en utilisant des précurseurs marqués transférés des kleptoplastes. Enfin, nous rapportons une réduction de la fécondité d'E. timida en limitant la photosynthèse des kleptoplastes. La présente étude indique que la photosynthèse améliore la capacité de reproduction des limaces de mer porteuses de kleptoplastes, confirmant la pertinence biologique de cette association remarquable entre un métazoaire et un organite dérivé d'une algue.